پیتر پارکر در حال سپری کردن زندگی معمولی خود در نیویورک است تا اینکه یک شرکت مرموز به نام "آسکورپ" تصمیم می‌گیرد افرادی را با قدرت‌های باورنکردنی از جمله الکترو برای مقابله با مرد عنکبوتی بفرستد...
داستان فیلم در مورد پسر جوانی به نام پیتر پارکر است که پس از گزیده شدن توسط یک عنکبوت جهش یافته، به قدرت‌های شگفت انگیز و عنکبوت مانندی دست پیدا می‌کند. این اتفاق مسیر زندگی او را برای همیشه تغییر می‌دهد و حالا او به ابرقهرمان شهرش تبدیل شده که همه او را با نام "مرد عنکبوتی شگفت انگیز" می‌شناسند. پیتر بزودی خود را در میان یک تهدید و دسیسه‌ای بزرگ می‌بیند که باید با یک خزنده بسیار خطرناک مبارزه کند...
پیتر پارکر به‌عنوان مرد عنکبوتی شهر نیویورک در تلاش است تا جلوی فروش سلاح‌های ساخته شده با فناوری پیشرفته چیتاوری توسط آدرین «کرکس» تومز را بگیرد، درحالی‌که سعی می‌کند زندگی خود را در نقش یک دانش‌آموز عادی دبیرستانی متعادل نگه دارد...
پیتر پارکر با بازی تام هالند (Tom Holland)، ابرقهرمان محبوب نیویورک به همراه دوستان خود به تعطیلات تابستانی در اروپا رفته‌اند که در آنجا با تهدیدی جدید و متفاوت مواجه می‌شوند؛ چهار هیولای مرگبار به رهبری میستریو (Mysterio) که قصد نابودی مرد عنکبوتی و همه چیز را دارند. مرد عنکبوتی سعی می‌کند راهی برای از بین این تهدید و خطر بزرگ پیدا کند و از همین رو، او از نیک فیوری (Nick Fury) درخواست کمک می‌کند تا با همکاری یکدیگر به نجات مردم شهرشان بپردازند...
داستان انیمیشن درباره پسری نوجوان به نام مایلز مورالز (Miles Morales) است که طی اتفاقی به مرد عنکبوتی تبدیل می‌شود. جفرسون دیویس (Jefferson Davis) به عنوان پدر مایلز مورالز و عضو اداره پلیس نیویورک، برخلاف دیگران مرد عنکبوتی را به عنوان یک تهدید می‌شناسد. مایلز نوجوان با توانایی‌های جدید خود به دنیاهای موازی مختلفی سفر می‌کند تا او به پنج مرد عنکبوتی با ابعاد قدرتی متفاوت بپیوندد و با تشکیل تیمی قدرتمند، در برابر تهدیدی بزرگ مقاومت کرده و مردم شهرشان را نجات دهند...
با آشکار شدن هویت پیتر پارکر به عنوان مرد عنکبوتی با بازی تام هالند (Tom Holland)، شهرت و زندگی پارکر زیر و رو می‌شود. او از دکتر استرنج طلب کمک می‌کند تا از طریق جادو به بازگرداندن هویت مخفی‌اش کمک کند اما این‌کار عواقب غیرمنتظره‌ای داشته و باعث ورود دشمنان خطرناکی از دنیاهای دیگر می‌شود...
